Название дано по расположенной неподалёку железнодорожной платформе Востряково (с 2020 года именуется — платформа Мещёрская). К началу 1930-х на этом месте уже существовало кладбище. В 1930-е годы рядом было открыто Новое еврейское кладбище (первые захоронения относятся к 1932 году) вместо ликвидируемого Дорогомиловского еврейского кладбища, и многие останки усопших переносились из Дорогомилова в Востряково.
С 1960 года Востряковское кладбище находится в черте Москвы, а его территория расширена до МКАД. Нынешняя территория кладбища разделена на две части, которые отделены друг от друга Боровским шоссе и поэтому каждая имеет отдельные въездные ворота. Северная часть занимает площадь 25,85 га, так называемое центральное кладбище к югу от него — 57,06 га. На последнем основана администрация кладбища. Здесь также есть православный храм, построенный в конце 1990-х годов и посвященный Иоанну Крестителю, который используется как кладбищенская часовня для заупокойной литии и отпевания. На нескольких участках центрального кладбища, включая главную дорогу, находятся еврейские захоронения, поэтому на кладбище есть синагога .
В начале 2017 года территория кладбища была расширена благодаря организации отдельной полностью иудейской части площадью 5,8 га, могилы на которой оформляются в едином стиле и не имеют оград. Тогда же для маломобильных граждан по всей территории кладбища были расставлены указатели, предупреждающие знаки с применением тактильных, визуальных и световых средств информации, сооружены пандусы.
Над братской могилой 1200 воинов, умерших в московских госпиталях во время Великой Отечественной войны, был установлен памятник